Why organisms age and why some species do so at a faster rate than others are fundamental questions in biology. The queens of perennial eusocial insects (ants, honeybees and termites) are extraordinarily long-lived compared with females of solitary insects. Similar to the reproductive females of eusocial mammals, they do not exhibit signs of functional senescence and terminate reproduction only ...
Abstract (English)
Why organisms age and why some species do so at a faster rate than others are fundamental questions in biology. The queens of perennial eusocial insects (ants, honeybees and termites) are extraordinarily long-lived compared with females of solitary insects. Similar to the reproductive females of eusocial mammals, they do not exhibit signs of functional senescence and terminate reproduction only shortly before they die. In contradiction to the widespread fecundity/longevity trade-off, lifespan and reproductive success seem to be positively associated in eusocial animals. Evolutionary theories explain the long lifespan of queens from their low extrinsic mortality. They live in sheltered, often subterraneous nests, and are cared for by the workers. Furthermore, the queens of eusocial insects use the sperm of only one or a few males to fertilize all their eggs. The lifelong pair bond between males and females predicts that both partners benefit from an increased lifespan of the queen.
If and how the reproductive females of eusocial insects avoid the costs of reproduction are open questions. In this study, the myrmicine ant Cardiocondyla obscurior served as a model to investigate the regulation of queen longevity on the proximate level. Due to their relative short life expectancy, the survival and lifetime reproductive success of C. obscurior queens could be monitored in the laboratory.
This study is the first to report age-related changes in the transcriptome of mature social insect queens and shows that these changes are exactly opposite to what has previously been reported to aging females of fruit flies, Drosophila melanogaster. The results match the opposing reproductive and mortality patterns observed in social and solitary species and provide a first mechanistic explanation for the simultaneous increase of fecundity and longevity in ant queens (chapter 2).
The compensation of putative reproductive costs has not been thoroughly investigated in social insect queens. To test the prediction that reproduction competes for energy and nutrients with other processes, ant queens were forced to increase their investment into somatic repair. This experiment provides clear evidence on the phenotypic and transcriptome level that queens reallocate resources between the reproductive and immune systems (chapter 3).
The positive effect of mating on queen longevity was addressed in three analyses (chapter 2, 4 and 5). Physiological changes could be identified which are attributable to mating independent of reproduction (chapter 2) and the male type with whom the queen had mated (chapter 4 and 5).
In conclusion, this study suggests an alternative regulation of the conserved pathways that mediate the interplay among reproduction, metabolism and longevity. Queens might not avoid the costs of reproduction, but the costs of self-maintenance which are possibly borne by the workers.
Translation of the abstract (German)
Warum Organismen altern und warum manche Arten dies mit schnellerer Geschwindigkeit tun als andere, sind fundamentale Fragen der Biologie. Die Königinnen von ausdauernden eusozialen Insekten (Ameisen, Honigbienen und Termiten) sind außergewöhnlich langlebig im Vergleich zu Weibchen solitärer Insekten. Ähnlich wie die reproduktiven Weibchen der eusozialen Säugetiere zeigen sie keine Anzeichen von ...
Translation of the abstract (German)
Warum Organismen altern und warum manche Arten dies mit schnellerer Geschwindigkeit tun als andere, sind fundamentale Fragen der Biologie. Die Königinnen von ausdauernden eusozialen Insekten (Ameisen, Honigbienen und Termiten) sind außergewöhnlich langlebig im Vergleich zu Weibchen solitärer Insekten. Ähnlich wie die reproduktiven Weibchen der eusozialen Säugetiere zeigen sie keine Anzeichen von funktioneller Seneszenz und beenden die Reproduktion erst kurz vor dem Tod. Im Widerspruch zum weit verbreiteten Fekunditäts-/Langlebigkeits-trade-off scheinen Lebensdauer und reproduktiver Erfolg in eusozialen Tieren positiv assoziiert zu sein. Evolutionstheorien erklären die lange Lebensdauer von Königinnen mit ihrer geringen extrinsischen Mortalität. Sie leben in geschützten, häufig unterirdischen Nestern und werden von den Arbeiterinnen gepflegt. Zudem befruchten Insektenköniginnen ihre Eier mit dem Sperma von nur einem oder wenigen Männchen. Die lebenslange Paarbindung zwischen Männchen und Weibchen prophezeit, dass beide Partner von einer verlängerten Lebensdauer der Königin profitieren.
Ob und wie die reproduktiven Weibchen eusozialer Insekten die Kosten der Reproduktion vermeiden, sind offene Fragen. In dieser Studie diente die Ameise Cardiocondyla obscurior als Model zur Untersuchung der proximaten Regulation der Langlebigkeit von Königinnen. Aufgrund ihrer relativ kurzen Lebenserwartung konnten Überlebensdauer und lebenslanger reproduktiver Erfolg im Labor beobachtet werden.
Dies ist die erste Studie, die altersbedingte Veränderungen im Transkriptom von reifen Insektenköniginnen beschreibt. Sie zeigt, dass diese Veränderungen genau umgekehrt zu denjenigen in gealterten Weibchen der Fruchtfliege Drosophila melanogaster sind. Die Ergebnisse stimmen mit den gegensätzlichen Fortpflanzungs- und Mortalitätsmustern in sozialen und solitären Arten überein und bieten eine erste mechanistische Erklärung für die gleichzeitige Zunahme der Fekundität und Langlebigkeit in Ameisenköniginnen (Kapitel 2).
Der Ausgleich von möglichen Kosten der Reproduktion wurde bisher in sozialen Insektenköniginnen nicht genau untersucht. Um die Vorhersage zu testen, dass Reproduktion mit anderen Prozessen um Energie und Nährstoffe konkurriert, wurden Ameisenköniginnen gezwungen, ihre Investition in somatische Reparatursysteme zu erhöhen. Dieses Experiment liefert auf phänotypischer und transkriptomischer Ebene den klaren Beweis, dass Königinnen Ressourcen zwischen dem Fortpflanzungs- und dem Immunsystem aufteilen (Kapitel 3).
Der positive Effekt der Verpaarung auf die Langlebigkeit von Königinnen wurde in drei weiteren Analysen thematisiert (Kapitel 2, 4 und 5). Es konnten physiologische Veränderungen identifiziert werden, die der Verpaarung unabhängig von der Reproduktion (Kapitel 2), beziehungsweise dem Männchentyp, mit dem sich die Königin verpaart hat (Kapitel 4 und 5), zuzurechnen sind.
Schließlich schlägt diese Studie eine alternative Regulation von konservierten Signalwegen, die das Zusammenspiel von Reproduktion, Stoffwechsel und Langlebigkeit vermitteln, vor. Königinnen könnten nicht die Kosten der Fortpflanzung, aber die Kosten der Selbsterhaltung, die möglicherweise von den Arbeiterinnen getragen werden, vermeiden.
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